На правом берегу реки Воронеж в 1600 г. по Указу царя Бориса Годунова был основан Успенский мужской монастырь. Сразу же была выстроена деревянная церковь. В конце ХVII в. воздвигнут каменный пятиглавый храм на месте деревянного. Храм был рассчитан на 500 человек, в форме четырехгранного столба с колокольней, примыкающей к храмовой части сразу без трапезной. Федор Лукин в `Воронежской старине` 1904 г. пишет: `Храм был освящен самим святителем Митрофаном декабря 27 дня 1694 г.` Такую дату автор приводит, ссылаясь на надпись на храмозданном кресте, найденном под престолом при перестройке алтаря в 1880-81 гг. По мнению В.П. Загоровского, Успенская церковь была перестроена в каменную после 1703 г. Пятиглавие каменного храма говорит о том, что в начале ХVIII в. он стал главным Воронежским храмом.

Петр I впервые приехал в наш город в феврале 1696 г. и нашел здесь наиболее удобное место для строительства морского флота. Корабельная верфь была устроена в самом Воронеже возле древнего Успенского монастыря. Благодаря деятельности Петра I Воронеж стал самым известным городом в России и за ее пределами. За Успенской церковью выросла Немецкая слобода. С этого времени Успенская церковь становится Адмиралтейской, местом торжественных церемоний при спуске на воду парусников и освящения кораблей.

В 1808 г. была построена трехярусная колокольня, соединенная с храмом трапезной, где было два предельных алтаря. Первый - в честь Богоявления Господня, второй - во имя преподобных Антония и Феодосия Печерских.

После революции 1917 г. церковь служила как приходская до ее закрытия в 1940 г. Здание храма было передано городским властям. Во время Великой Отечественной войны 1941-45 гг. храм получил серьезные повреждения. В 1946 г. здание храма было передано госархиву под хранилище документов. В 1950 г. была разобрана кирпичная подпорная стена, защищавшая храм от разлива вод реки Воронеж. В 1969 г. церковь передали Музею. Коллектив музея под руководством архитектора Б.Л.Альштуллера разработал проект восстановления. С 1970 г. до сентября 1996 г. шла реставрация храма. Успенский Адмиралтейский храм был передан Воронежской Епархии и 14 сентября 1996 г. и был освящен.